Artículo Original

Prevalencia y epidemiología de Blastocystis sp. en dos comunidades del municipio Maracaibo- Estado Zulia

Prevalence and Epidemiology of Blastocystis Sp. In Two Communties of The Maracaibo Municipality, State of Zulia

Panunzio R, Amelia P(1); Fuentes M, Belkis J(1); Villarroel R, Francis T(1); Pirela S, Elsa M(1); Avila L, Ayari G(1); Molero-Zambrano, Tania(2), Nuñez H, Milagros C(3); Parra-Cepeda Irene E(1)

(1)Departamento de Salud Pública y Social, (2)Departamento de Química. Escuela de Bioanálisis, (3)Departamento de Morfofisiopatologia. Escuela de Bioanálisis. Facultad de Medicina. Universidad del Zulia. Maracaibo, Venezuela.

*Autor de Correspondencia; Liliana Gómez Gamboa. e-mail: patrypan@hotmail.com

Recibido: 17-01-14 / Aceptado: 12-03-14

Resumen

Para determinar la prevalencia de Blastocystis sp. y su asociación con características epidemiológicas se realizó una investigación descriptiva en dos comunidades del Municipio Maracaibo del Estado Zulia. Para la recolección de datos se empleó una ficha epidemiológica; participaron 406 individuos seleccionados aleatoriamente realizándoseles a cada uno, un examen coproparasitológico directo con SSF-Lugol. Entre los estudiados predominaron los mayores de 18 años (72,1%) y el género femenino (51,4%). La prevalencia de Blastocystis sp. fue 38,9%, con mayor frecuencia de poliparasitismo (54,4%), identificándose Endolimax nana (36,1%) como especie comensal principalmente asociada, seguida de Giardia intestinalis (22,1%) entre los patógenos. Hubo asociación significativa (p<0.05) entre la prevalencia de la infección con el status de ocupación activa, hacinamiento, consumo de agua no tratada y ausencia de adecuadas condiciones para disponer y eliminar basura. Dichas variables mostraron valores OR 95% IC que evidencian su influencia como factores de riesgo, presentándose para el status de ocupación activa el mayor riesgo de infección (OR = 3,18). No se observó asociación significativa entre presencia de Blastocystis sp. con otras características epidemiológicas (p>0.05). Las limitaciones en los estándares de higiene comunal y personal son determinantes de la prevalencia de Blastocystis sp. en estas comunidades.

Palabras clave: Prevalencia, factores epidemiológicos, Blastocystis sp.

Abstract

To determine the prevalence of Blastocystis sp. and its association with epidemiological characteristics, a cross-sectional study was conducted in two communities of the Maracaibo Municipality, State of Zulia. To collect data, an epidemiological record was used; 406 randomly selected individuals participated; for each one, a direct parasitological examination with SSF-Lugol was performed. Individuals over 18 years (72.1%) and females (51.4%) predominated. The overall prevalence of Blastocystis sp. infection was 38.9%; poly-parasitism predominated (54.4 %), identifying Endolimax nana (36.1%) as the most frequently associated commensal species, followed by Giardia intestinalis (22.1%), among the pathogens. There was significant association (p<0.05) between the prevalence of infection with active occupation status, overcrowding, untreated water consumption and lack of adequate conditions to dispose of and eliminate waste. These variables showed OR 95% CI values, which demonstrates their influence as risk factors, reporting the greatest risk of infection (OR=3.18) for the active occupation status. No significant association was noted between the presence of Blastocystis sp. and other epidemiological characteristics (p >0.05). Limitations in community and personal hygiene standards are determinants for the prevalence of Blastocystis sp. in these communities.

Keywords: Prevalence, epidemiological factors, Blastocystis sp.

Introducción

Blastocystis sp. se considera un parásito de distribución en todo el mundo y es el protozoario más frecuentemente observado en las heces humanas tanto en niños como en adultos; alrededor de un millardo de individuos albergan el parasito en el intestino como portadores de una infección asintomática cuya duración puede abarcar meses e incluso años (1).

Diversos estudios refieren que la tendencia creciente en la identificación de Blatocystis sp. sugiere que es un parásito emergente (2-6), cuya distribución mundial es justificada principalmente por el hecho que puede ser observado tanto en pacientes sintomáticos como asintomáticos (4, 7-8).

Inicialmente Blastocystis fue considerado un comensal; su rol patógeno ha sido ampliamente debatido en la literatura (2-4,9) y de acuerdo a evidencias de recientes estudios tanto in vivo como in vitro, apuntan que Blastocystis sp. es un patógeno (9-11). Existe una amplia gama de trastornos gastrointestinales y extraintraintestinales que se asocian a la infección en individuos sintomáticos, entre los que se incluyen, diarrea, dolor abdominal, fatiga, vómitos, constipación, flatulencia (4, 11-13), considerándose además que juega un significativo rol en enfermedad gastrointestinal crónica, como síndrome del intestino irritable y enfermedad inflamatoria intestinal (14-15). Se ha descrito que este parásito es frecuentemente identificado en personas inmunocomprometidas, pacientes con virus de inmunodeficiencia humana/síndrome de inmunodeficiencia adquirida y/o cáncer (4). Asimismo, se apunta que la severidad de la infección por este protozoario puede ser variable con manifestaciones agudas o crónicas (3-4).

No obstante, las evidencias clínicas y científicas en torno al rol patógeno de Blastocystis, su virulencia, factores de patogenicidad y otros factores de riesgo implicados en la manifestación de la enfermedad no han sido aún dilucidados (5, 12-13).

En cuanto al modo de transmisión, han existido controversias, sin embargo, se considera que los mecanismos involucrados permiten su amplia difusión en el ambiente. En este sentido, son varios los estudios donde se acepta ampliamente que su transmisión ocurre por la vía fecal oral, al igual que otros protozoarios intestinales, de persona a persona entre los miembros de la familia, a través del ambiente, el agua y alimentos contaminados con quistes excretados por fuentes humanas y/o animales (1, 4, 6, 11, 16-21) e incluso por medio de vectores mecánicos como moscas (22-23). Asimismo, se ha identificado un alto riesgo de infección en individuos que de alguna manera mantienen un estrecho contacto con animales lo cual incrementa el riesgo de exposición al parásito, aspecto que refuerza el potencial zoonótico de Blastocystis sp. (2, 24).

El diagnóstico de rutina de la infección se basa en la identificación microscópica del protozoario en frotis directo, antes o después del cultivo de la muestra fecal, pudiéndose observar sus diversas formas evolutivas, vacuolar, multivacuolar, granular, ameboide y quística (13, 25). Sin embargo, la mayoría de los laboratorios identifican principalmente la forma vacuolar ya que pude ser distinguida fácilmente de otros protozoarios (12, 26).

La prevalencia de Blastocystis sp. en humanos a menudo excede el 5% en países industrializados citándose cifras entre 30-76% en los países en vías de desarrollo (3,14), señalándose ampliamente que los determinantes de su prevalencia están relacionados con limitaciones en los estándares higiénico sanitarios (1-3, 16-17). De allí pues, que sea comúnmente señalado que dentro de las comunidades los estratos socio económicos más bajos o en aquellos con bajos niveles en las medidas de higiene personal y comunal pueden mostrar una prevalencia más alta que el resto (16-17, 27-29).

En Venezuela es el parásito de mayor prevalencia registrada en la población (30-32). En el Estado Bolívar se han informado cifras de hasta 79,4% (31). En el Estado Zulia y específicamente en el Municipio Maracaibo, Blastocystis sp. es el parásito más frecuentemente reportado en estudios recientes con prevalencias entre 45-59% (28-29, 33). No parece haber diferencia en la prevalencia entre géneros (23, 28).

Las diferencias en la prevalencia reflejan la influencia que pueden ejercer distintos factores epidemiológicos, entre ellos, factores demográficos, geográficos, hábitos y costumbres, exposición a reservorios y modos de transmisión (16-17, 34-35). En efecto, es bien conocido que en poblaciones urbanas y periurbanas la presencia, persistencia y diseminación de los parásitos intestinales se relacionan en forma directa con las características geográficas y ecológicas específicas del lugar, así como con las condiciones de saneamiento básico disponible y los factores socioeconómicos y culturales (25, 28).

Aunque la mortalidad por estas infecciones es relativamente baja, las complicaciones son comunes, siendo responsables de al menos 10% de las diarreas (28); en este sentido, es oportuno resaltar la posible contribución que representaría la prevalencia de Blastocystis sp. si se considera que en Venezuela del total de consultas registradas a través del Sistema de Información de Epidemiología Nacional para el año 2011 (36), las enfermedades Infecciosas y Parasitarias, ocupan el segundo lugar del total de consulta registrada en el país y dentro de este grupo las Enfermedades de Transmisión Hídrica y Alimentos son las que generan el mayor número de casos, representadas principalmente por las diarreas que se constituyen en la segunda causa entre las 25 primeras en Venezuela, donde el estado Zulia es una de las entidades que engrosa de manera significativa dicha posición.

Tal perfil epidemiológico da muestra que las parasitosis intestinales continúan siendo un problema de salud pública por su magnitud, trascendencia y vulnerabilidad. Considerando la perspectiva planteada acerca de Blastocystis sp., su epidemiologia y factores de riesgo y ante la ausencia de estudios previos que evalúen su presencia en las comunidades urbanas del área de influencia de los ambulatorios La Sanidad y La Victoria del Municipio Maracaibo del Estado Zulia, surge la necesidad de realizar este estudio cuyo objetivo fue determinar la prevalencia de este protozoario y su asociación con características epidemiológicas relacionadas con factores demográficos, socio-económicos y sanitario ambientales.

Material y Método

El presente estudio estuvo enmarcado en una investigación de tipo descriptiva, de diseño no experimental de corte transversal, la cual se llevó a cabo en dos comunidades del Municipio Maracaibo, específicamente en los sectores Santa Rosalía y El Transito de la comunidad San Fernando, que forman parte del área de influencia del Ambulatorio Urbano La Sanidad y en el sector III de la Comunidad Barrio La Victoria del área de influencia del Ambulatorio Urbano La Victoria, ambos centros asistenciales del Municipio Maracaibo del Estado Zulia, durante el periodo Junio 2012-Octubre 2013.

Población y muestra

Participaron en el estudio 406 individuos seleccionados aleatoriamente de los cuales 315 eran provenientes de los sectores de la comunidad del área de influencia del Ambulatorio urbano La Sanidad y 91 del sector área de influencia del Ambulatorio Urbano La Victoria.

En los sectores, todos urbanos, donde se realizó el estudio, sus habitantes disponen de viviendas en su mayoría casas de bloques con pisos de cemento, en algunos casos con espacios reducidos y con ciertas deficiencias en el saneamiento ambiental, principalmente relacionadas por el abastecimiento del agua potable que no es contaste, lo que conlleva a su almacenamiento en el 100% de los casos y la acumulación de basura en el entorno, por las limitaciones del servicio de aseo urbano local. La eliminación de excretas la realizan mediante red de cloacas.

Recolección de datos

Previo a la recolección de datos fueron informados los objetivos de la investigación para la participación voluntaria en el estudio; se obtuvo el consentimiento informado para recabar la información epidemiológica y para el análisis coproparasitológico. Mediante el empleo de la técnica de la entrevista fueron obtenidos los datos demográficos, socio- económicos y sanitario ambiental de los participantes, registrándose en una ficha epidemiológica.

A cada participante se le hizo entrega de los recolectores de heces previamente identificados con los datos respectivos, dándoles a su vez las indicaciones para la recolección de la muestra. Las muestras obtenidas fueron trasladadas siguiendo adecuadas condiciones pre analíticas a las secciones de parasitología de los laboratorios docentes asistenciales de los ambulatorios La Sanidad y La Victoria.

Análisis coproparasitológico

A todas las muestras (406) se les realizó análisis coproparasitológico que incluyó examen macroscópico y microscópico de heces, por montaje húmedo con solución salina fisiológica al 0,85% y Lugol. La realización de concentrados fue excluida considerando el bajo porcentaje de recuperación que esta técnica representa para Blastocystis.

Análisis estadístico

Los datos fueron procesados mediante el programa estadístico SPSS versión 13 para Windows. Los resultados se agruparon en tablas donde se representaron en número y porcentajes. Como medida de asociación se utilizó la prueba de Chi cuadrado con un nivel de significancia estadística de p<0,05. Para medir el riesgo de padecer la infección por Blastocystis sp. se calculó la razón de productos cruzados u Odds Ratio (OR) y los respectivos intervalos de confianza (95% IC) para demostrar la independencia entre las variables.

Resultados

El total de individuos participantes (406), muestran características demográficas y socio económicas que describen un perfil epidemiológico donde resaltan los mayores de 18 años (72,1%) con un rango de edad entre 1 y 75 años (resultados no mostrados en la Tabla), el género femenino (51,4%), un nivel de instrucción mayor o igual a educación media diversificada (70,6%) y de ocupación activa principalmente (89,2%). En cuanto a las características sanitarias ambientales la población en estudio en su mayoría dispone de adecuadas condiciones, no obstante, un 44,8% convive con más de 3 miembros por habitación lo que evidencia condiciones de hacinamiento. El 44,3% refiere consumir agua no tratada (no mineral, no filtrada, ni tratada químicamente), un 39,9% no cuenta con adecuadas condiciones para la disposición y eliminación de basura con predominio de la acumulación de la misma y la presencia de fauna nociva en la vivienda fue observada en la mayoría de los casos 70,9%. Se identificaron como vectores principalmente moscas y entre los reservorios, roedores y perros; la única actividad de saneamiento ambiental con un servicio adecuado para toda la población fue la disposición y eliminación de excretas a través de la red pública Tabla 1.

En la Tabla 2 se observa que de los 406 pacientes examinados la prevalencia total de Blastocystis sp fue de 38,9% (158/406); los 158 casos incluyen 72 pacientes que solo presentaban este protozoario mientras que 86 pacientes mostraron co-infección con otras especies, lo que se evidencia por una prevalencia de poliparasitismo de 54,4% (86/158). Las asociaciones más frecuentes fueron Blastocystis sp. más una especie parasitaria y con un máximo de 3 especies por hospedador; Blastocystis sp.-Endolimax nana 36,1% fue la asociación más frecuente entre los comensales, seguido de Blastocystis sp-Giardia instetinalis 22,1% como especie patógena. En la identificación de la morfología de Blastocystis sp. en heces, se observó en un 92% de los casos la forma vacuolar. En ningún caso hubo presencia de helmintos en la muestra estudiada.

Para los 158 casos de infección por Blastocystis sp., se muestra la asociación con las características epidemiológicas en la Tabla 3, destacándose en razón de la relación de dependencia que se establece, una prevalencia de la infección significativamente mayor entre los que refirieron un status laboral u ocupación activa (37% vs 1,9%;X 2= 8,9;P=0.003); similarmente se evidencia una prevalencia significativa para las características epidemiológicas relacionadas con variables sanitario ambientales, entre ellas, la presencia de hacinamiento (21,2% vs 17,7%; X 2= 9,6; P=0.002), el consumo de agua no tratada (20,7% vs 18,2%; X 2= 8,1; P=0.004) y la ausencia de adecuadas condiciones para la disposición y eliminación de basura (20,9% vs 18,6z%; X2= 2,5; P=0.000). Los odds ratio obtenidos con un intervalo de confianza del 95% para tales variables, mostraron los mayores valores para actividad laboral u ocupación en la categoría activa (odds 3,1), seguida por ausencia de adecuadas condiciones para la disposición y eliminación de basura (odds 2,5), hacinamiento (odds 1,8) y no tratamiento del agua (odds 1,7). Para las características epidemiológicas, edad, sexo, nivel de instrucción y fauna nociva, aun cuando se destacan prevalencias de infección por este parásito en los >18 años 28,6%, en los del género masculino 20,4%, los que refirieron nivel de instrucción media y diversificada 26,8%, y para los que conviven con fauna nociva 29,0%, estas variables no mostraron asociación de dependencia en el estudio.

Discusión

En el presente estudio la prevalencia de Blastocystis sp. fue de 38.9%, proporción que resulta menor al compararla con los reportes de investigaciones en el ámbito de la región zuliana, en los años 2012 y 2013 con tasas de prevalencia entre 45.6 y 59% (28-29, 33) y a nivel nacional donde estudios llevados a cabo entre 2006 y 2012 señalan a este protozoario en el primer lugar con prevalencias en un rango entre 42,2%-79,4% (26, 31, 34-35). Esta situación muestra como la presencia de Blastocystis sp. podría reflejar diferencias reales entre las distintas localidades y sus habitantes, sobre todo si se utilizaron las mismas técnicas de identificación; en efecto se ha descrito que la prevalencia de Blastocystis sp. varía ampliamente de país a país y a su vez entre las comunidades de un mismo país (2-3, 4, 8). Sin embargo, para las comunidades en nuestro estudio la prevalencia reportada se ubica dentro del rango de 30 a 50% y hasta un 76% descrito para países en desarrollo y con limitaciones en los estándares higiénico sanitarios (1, 3, 11, 13, 23, 25).

En la identificación de Blastocystis sp., las muestras de heces analizadas mostraron más frecuentemente la forma vacuolar con respecto a las otras formas evolutivas, lo que coincide con lo establecido en la literatura que refiere que ésta es la forma evolutiva observada en aproximadamente el 98% de los casos en heces frescas y constituye la principal forma diagnóstica (12, 26).

La infección por Blastocystis está frecuentemente asociada a otros patógenos potenciales y /o a la presencia de comensales; algunos reportes han sugerido que más del 50% de sujetos con Blastocystis sp. en heces tienen una etiología alternativa (23). Al respecto, al analizar los datos sobre el tipo de parasitismo asociado a Blastocystis sp., del total de muestras positivas (n=158) el 54,4% de los casos mostró co-infección con uno o más parásitos, tanto comensales como patógenos. Dentro de los comensales, Endolimax nana (36,1%) fue el más frecuente, lo cual guarda relación con lo expuesto por otros autores (28, 31); el protozoario Giardia intestinalis (22,1%) por su parte, prevaleció entre los patógenos, coincidiendo con estudios similares (11, 30, 37). Tales hallazgos podrían ser explicados por razones epidemiológicas, es decir, muchos de esos protozoarios comparten aspectos comunes como la vía o mecanismo de transmisión (13, 16-17, 23, 31, 37). No se detectó asociación con helmintos pues estos no fueron identificados en el estudio. Tal situación puede deberse a la elevada frecuencia de población adulta en la investigación, donde las helmintiasis intestinales son infrecuentes o a problemas en su detección, pues no se realizaron concentrados considerando el bajo porcentaje de recuperación que esta técnica representa para Blastocystis (38).

En cuanto a la prevalencia de infección con Blastocystis sp. y su asociación significativa con las características epidemiológicas relacionadas de alguna manera con condiciones higiénico sanitarias en este estudio, el análisis univariado mostró como la presencia de hacinamiento (OR:1,89 IC: 95% 1,26 - 2,83 P<0.05), el consumo de agua no tratada (OR:1,79 IC: 95% 1.20 - 2,69 P<0.05) y la ausencia de adecuadas condiciones para la disposición y eliminación de basura (OR:2,58 IC: 95% 1,71 – 3,90 P<0.05), permiten inferir su influencia como factores de riesgo determinantes de la presencia de la infección en los individuos de estas comunidades. En este sentido, al considerar que el 21,2% (n=86) de los individuos infectados con el protozoario superan el estándar establecido para la densidad de ocupación por habitación, es decir, conviven en condiciones de hacinamiento, tal característica epidemiológica podría sugerir la trasmisión de la infección de persona a persona en estas comunidades. Al respecto, la propagación horizontal o la transmisión focal de la infección por Blastocystis sp. entre los miembros de las familias ha sido citada en diversos estudios sobre su prevalencia y factores de riesgo (4, 11,16-17,37).

En referencia al tratamiento del agua, es importante resaltar que en estas comunidades el abastecimiento de agua es irregular, lo cual conlleva a su almacenamiento en tanques y otros recipientes en todos los casos y un 44,3% de los individuos refieren utilizar dicha fuente sin tratamiento físico o químico para los usos domésticos comunes; situación que explicaría la asociación significativa identificada entre la presencia de infección por Blastocystis sp. con el consumo de agua no tratada. Tales resultados son congruentes con estudios donde se señala que la infección por Blastocystis sp. puede ser transmitida por el agua (6, 11-12, 18, 20-21, 23, 31, 37, 39).

Asimismo, la asociación significativa de la infección y la ausencia de adecuadas condiciones en la disposición y eliminación de basura identificada en este estudio, evidencia la importancia de esta actividad de saneamiento ambiental en la trasmisión de parasitosis intestinales, considerando la influencia que los residuos sólidos urbanos acumulados en el entorno de las comunidades tienen en la contaminación del medio ambiente con los quistes de Blastocystis sp. y otros parásitos patógenos entéricos, situación que es correspondiente con lo señalado en investigaciones al respecto (23, 34, 37).

Por otra parte, algo que llama la atención en el análisis de la prevalencia de este protozoario, fue la asociación significativa identificada en el análisis univariado, entre la infección con el status laboral u ocupación activa (OR: 3,18 IC: 95% 1,43-7,04 P<0.05) de los participantes, que representa un riesgo tres veces mayor de infección para estos individuos. Esta significativa asociación con la actividad laboral u ocupación activa podría indicar una alta exposición de estos individuos a fuentes de infección en el lugar de trabajo o en los lugares donde desempeñan su ocupación, por ejemplo, consumo de agua y/o alimentos contaminados, por demás de posibles deficiencias en las normas de higiene, pudiendo además soportar este argumento los estudios en donde se ha evidenciado prevalencia de Blastocystis sp. en manipula- dores de alimentos en la región zuliana (40). Este hallazgo representa la posibilidad de indagar más a fondo en investigaciones posteriores las posibles fuentes que favorecerían la trasmisión del protozoario en individuos con actividad laboral y/o ocupación activa en estas comunidades. Diversos estudios han referido similarmente prevalencia de Blastocystis sp. y actividad laboral activa (16, 28, 37).

Haciendo referencia a la prevalencia de la infección por Blastocystis sp. y su asociación con las características epidemiológicas relacionadas con aspectos demográficos y socio económicos, no mostraron diferencias significativas con respecto a la edad y el género de los participantes; resultados contrarios con otros reportes (30, 37); de igual forma, la relación entre la infección y el nivel de instrucción no mostró asociación estadísticamente significativa contrastando con el estudio publicado recientemente en Libia (37).

La tasa de prevalencia que se aprecia para los adultos podría deberse a la mayor proporción para este grupo de población en el estudio, toda vez de la correspondencia de tales hallazgos con investigaciones similares (6, 23, 37).

Se ha sugerido que la elevada prevalencia de Blastocystis sp. se debe a la amplia distribución del mismo entre diferentes animales que son capaces de transmitirla al humano (24). En nuestro estudio, no obstante, la única característica epidemiológica relacionada con aspectos sanitario ambientales donde no hubo asociación significativa con la infección fue con la presencia de fauna nociva, referida por el 70,9% de los participantes, similar a los hallazgos de otros autores (37).

El presente estudio pone en evidencia una vez más como la dinámica de los factores epidemiológicos principalmente aquellos que dan muestras de limitaciones y deficiencias en las medidas de prevención y control para el mantenimiento de los estándares de higiene personal y comunal, son determinantes en la prevalencia de Blastocystis sp., por lo que es necesario que en estas comunidades se realicen intervenciones que permitan la prevención y control de la infección dado el impacto que ésta podría representar en la salud de la población.

Referencias Bibliográficas

  1. Garavelli P. Venti anni dopo Blastocystis. Infez Med, 2013, n. 2; 169-170.

  2. Tan KS,Mirza H, Teo JD, Wu B, Macary PA. Current views on the clinical relevance of Blastocystis sp. Curr Infect Dis Rep 2010;12:28-35

  3. Tan KS. New insights on classification, identification, and clinical relevance of Blastocystis sp. Clin Microbiol Rev 2008; 21:639

  4. Wawrzyniak I, Poirier Ph, Viscogliosi E, Meloni D, Texier C, Delbac F et al. Blastocystis an unrecognized parasite: an overview of pathogenesis and diagnosis. Ther Adv Infect Dis 2013; 1(5) 167-178

  5. Scanlan, P.D. Blastocystis: past pitfalls and future perspectives. Trends Parasitol 2012; 28: 327-334.

  6. World Health Organization. Guidelines for drinking-water quality (electronic resource): incorporating 1st and 2nd addenda. Recommendations. 3rd edition. Chapter 11.3: Protozoan pathogens:11.3.2ªBlastocystis.2008;ISBN 924154696 Disponible: www.who.int/water_sanitationhealth/dwq/gdwq3 rev/en/index.html

  7. Eroglu, F., Genc, A., Elgun, G. and Koltas, I. Identification of Blastocystis hominis isolates from asymptomatic and symptomatic patients by PCR. Parasitol Res. 2009;105: 1589-1592

  8. Souppart, L., Sanciu, G., Cian, A., Wawrzyniak, I., Delbac, F., Capron, M. et al. Molecular epidemiology of human Blastocystis isolates in France. Parasitol Res 2009; 105: 413-421

  9. Boorom, K., Smith, H., Nimri, L., Viscogliosi, E., Spanakos, G., Parkar, U. et al. Oh my aching gut: irritable bowel syn- drome, Blastocystis, and asymptomatic infection. Parasit Vectors 2008; 1: 40

  10. Stensvold C. R., Nielsen H. V., Molbak K, Smith HV: Pursuing the clinical significance of Blastocystis–diagnostic limitations. Trends Parasitol 2009, 25:23–29.

  11. Anuar TS, Ghani MK, Azreen SN, Salleh FM, Moktar N: Blastocystis infection in Malaysia: Evidence of waterborne and human-to-human transmissions among the Proto-Malay, Negrito and Senoi tribes of Orang Asli. Parasit Vectors 2013, 6:40

  12. Parija S. C., Jeremiah S. Blastocystis: Taxonomy, biology and virulence. Trop Parasitol. 2013 Jan;3(1):17-25

  13. Zapata J., Rojas-Cruz, C. Una actualización sobre Blastocystis sp. Revista Gastrohnup Año 2012; 14 (3): 94-100

  14. Dogruman-Al F, Kustimur S, Yoshikawa H., Tuncer C., Simsek Z., Tanyuksel M., et al: Blastocystis subtype in irritable bowel syndrome and inflammatory bowel disease in Ankara, Turkey. Mem Inst Oswaldo Cruz 2009, 104:724–727

  15. Jones M. S., Whipps C. M., Ganac R. D., Hudson N. R., Boroom K: Association of Blastocystis subtype 3 and 1 with patients from an Oregon community presenting with chronic gastrointestinal illness. Parasitol Res 2009, 104:341–345

  16. Alfellani, Mohamed. The significance of ‘Blastocystis‘ in different hosts. PhD thesis, London School of Hygiene & Tropical Medicine. 2012 Disponible en http://researchonline.lshtm.ac.uk/768509/

  17. Alfellani M. A., Stensvold C. R., VidalLapiedra A., Onuoha E. S., FagbenroBeyioku A. F., Clark C. G. Variable geographic distribution of Blastocystis subtypes and its potential implications. Acta tropica,2013; 126. pp. 11-18

  18. Flores-Carrero A., Peña-Contreras Z., Dávila-Vera D., Colmenares-Sulbarán M., Mendoza-Briceño, R. Investigación de Blastocystis sp. en agua de consumo humano en una población escolar de la zona rural del estado Mérida-Venezuela. Kasmera, 2011;38(2): 123 – 129.

  19. Bastidas G., Rojas C., Martínez-Silva E., Loaiza L., Guzmán M., Hernández, V. et al. Prevalencia de parásitos intestinales en manipuladores de alimentos en una comunidad rural de Cojedes, Venezuela. Acta Méd Costarric. 2012 vol. 54, núm. 4, pp. 241-245

  20. Guillen A., González M., Gallego L., Suárez B., Heredia H., Hernández T., et al. Presencia de protozoarios intestinales en agua de consumo en la comunidad 18 de Mayo. Estado Aragua-Venezuela, 2011.Bol de Mal y Salud Amb. 2013, Vol. LIII (1): 29-36

  21. Leelayoova S., Rangsin R., Taamasri P., Naaglor T., Thathaisong U., Mungthin

    1. M. Evidence of waterborne transmission of Blastocystis hominis. Am J Trop Med Hyg. 2004 Jun;70(6):658-62.

  22. Kozubsky L., Archelli S. Algunas consideraciones acerca de Blastocystis sp., un parásito controversial Acta Bioquím Clín Latinoam 2010; 44 (3): 371-6

  23. Salinas J. L., Vildozola González H. Infección por Blastocystis: A review. Rev Gastroenterol Perú 2007; 27.(3):264-74

  24. Parkar U., Traub R. J., Vitali S., Elliot A., Levecke B., Robertson I., et al: Molecular characterization of Blastocystis isolates from zoo animals and their animalkeepers. Vet Parasitol 2010, 169:8–17.

  25. Cañete-Villafranca R., Rodriguez J. P. Infección por Blastocystis sp.: Revisión de la literatura. Rev Méd Electrón 2012; Vol. 34 No. 5.

  26. Hernández A. K., Barrios E., Sánchez L., Araque W. Delgado V. Tipos morfológicos, número de parásitos por campo y carga parasitaria de Blastocystis sp. proveniente de pacientes sintomáticos y asintomáticos. Salus Online. 2012; Vol. 16 Nº 3.

  27. Goldstein E., Coyle C., Varughese J., Weiss L., Tanowitz H. Blastocystis: To treat or not to treat. Clin Infect Dis. 2012; 54 (1): 105-110

  28. Rivero Z., Calchi M., Acurero E., Uribe I., Villalobos R., Fuenmayor B., et al. Protozoarios y helmintos intestinales en adultos asintomáticos del estado Zulia, Venezuela. Kasmera 2012; 40(2): 186-19

  29. Calchi M., Rivero Z., Bracho A., Villalobos R., Acurero E., Maldonado A., et al Prevalencia de Blastocystis sp. y otros protozoarios comensales en individuos de Santa Rosa de Agua, Maracaibo, Estado Zulia. Rev. Soc. Ven. Microbiol. 2013; 33:66-71

  30. Chourio-Lozano G., Díaz G., Casas M., Torres L., Luna M., Corzo G. Epidemiología y patogenicidad de Blastocystis hominis. Kasmera 2009; 27(2): 1-19.

  31. Devera R., Blanco Y., Requena I., Tedesco R., Alvarado J., Alves N., et al. Enteroparásitos en estudiantes de la Escuela Técnica Agropecuaria Robinsoniana Caicara del Orinoco, Municipio Cedeño, estado Bolívar, Venezuela. Kasmera 2010; 38(2): 118-127

  32. Devera R., Angulo V., Amaro E., Finali M., Franceschi G., Blanco Y, et al. Parásitos intestinales en habitantes de una comunidad rural del Estado Bolívar, Venezuela. Rev Biomed 2006; 17:259-268

  33. Acurero E., Ávila A., Rangel L., Calchi M., Grimaldos R., Cotiz M. Protozoarios intestinales en escolares adscritos a instituciones públicas y privadas del municipio Maracaibo-estado Zulia. Kasmera 2013; 41(1): 50-58.

  34. Fuentes M., Galíndez L., García D., González N., Goyanes J., Herrera E., et al. Frecuencia de parasitosis intestinales y características epidemiológicas de la población infantil de 1 a 12 años que consultan al Ambulatorio Urbano Tipo II de Cerro Gordo. Barquisimeto, estado Lara. Enero-junio 2007. Kasmera 2011;39(1): 31-42

  35. Kompalic-Cristo A., Traviezo-Valles L., Cárdenas E., Torres M., Brett A., Álvarez G., et al. Prevalencia de parasitosis intestinales en pacientes del estado Lara, Venezuela, durante los años 2008-2010.Sal Art Cuid. Julio 2011; 4(1):25-33

  36. Gobierno Bolivariano de Venezuela. Ministerio del Poder Polular para la Salud. Anuario de Morbilidad 2011. Disponible en: http://www.mpps.gob.ve/index.php?option=com_phocadown-load&view=sectionsItemid=915

  37. Abdulsalam A., Ithoi I., Al-Mekhlafi H., Hafeez Khan A., Ahmed A., Surin J., et al. Prevalence, predictors and clinical significance of Blastocystis sp. in Sebha, Libya. Parasites & Vectors 2013, 6:86.

  38. Devera R., Blanco Y., Requena I., Velásquez V. Diagnóstico de Blastocystis hominis: bajo rendimiento de los métodos de concentración de formol-éter y sedimentación espontánea. Rev Biomed 2006; 17:231-233.

  39. Abdulsalam A., Ithoi I., Al-Mekhlafi H., Ahmed A., Surin J. And Joon-Wah M. Drinking water is a significant predictor of Blastocystis infection among rural Malaysian primary schoolchildren. Parasitology, 2012; 139, pp 1014-1020.

  40. Freites A., Colmenares D., Pérez M., García M., Díaz de Suárez O. Infección por Cryptosporidium sp y otros parásitos intestinales en manipuladores de alimentos del estado Zulia, Venezuela. Invest. clín 2009; 50(1): 13-21.